全故事新篇章「光影之卷」帶頭衝鋒陷陣！就連妖怪動畫的大前輩，那個無人不知無人不曉的國民作品「鬼太郎」全家族也客串演出！故事舞台是「妖怪手錶系列」完結後的30年。不只景太長大成人，就連妖怪們也分為平常的姿態「光之型態」以及戰鬥姿態「影之型態」兩種。具有上古神力的「妖怪手錶　愛爾達」所選上的配戴者竟然，是景太的女兒•夏芽！

以三十年後的世界為舞台，將所有登場人物重新設計的世界觀。

過去，有個神秘男孩使用不可思議的妖怪手錶作戰，然而這名男孩始終會成長為大人，並且漸漸失去看見妖怪的能力。而完成使命的手錶也因此被遺忘在時間的洪流裡。

三十年後，原本和平安詳的日常卻遭受突如其來的彗星威脅，妖怪病毒趁機肆虐使人們感染「惡意」，病毒也因此而無線增殖擴散。全新的妖怪手錶將會找出被選召的孩子，與他一同展開全新冒險，重拾人類與妖怪的友情與羈絆。

在這次的作品中，各位熟悉的妖怪吉胖喵等腳色將會擁有光明面與暗影面，此外在妖怪世界中活躍的鬼太郎也將登場，協助景太的女兒一同抵抗復活的邪惡鬼王！