持續旅行的小智與皮卡丘一行人，遇到以表演水中神奇寶貝秀而聞名的小碼頭馬戲團的「廣美」。從可與水系神奇寶貝心靈相通的「水之民」的後裔廣美口中，小智得知在水之民所建造的海之神殿亞克夏裡面，藏有被稱為「海之王冠」的秘寶。但是，據說人類的眼睛沒有辦法看到神殿。

就在此時，海盜「幽靈」來襲想要搶走廣美所持有的蛋。在激烈的爭奪之中，蛋突然發出強烈的光芒，被稱為瑪納霏的夢幻神奇寶貝，就這樣在小遙的手中誕生了。而這隻瑪納霏正是能解開神殿秘密的關鍵。

神奇寶貝保育家「阿傑」的任務是護送瑪納霏平安返回神殿。小智他們與阿傑一同航行跟在瑪納霏後面。途中，瑪納霏為了找回小遙被風吹落海裡的頭巾，而消失在海中。小智他們為了尋找瑪納霏也來到了神殿，此時出現在他們面前的居然是幽靈！他的目的是神殿內水之民的秘寶。可是當幽靈拿走秘寶的瞬間，天花板突然大量進水，亞克夏開始冒泡沉沒。到底，秘寶有沒有辦法再搶回來呢？小智與小遙和瑪納霏的命運將會如何？蒼海的王子瑪納霏，現在將引發奇蹟…。